La limitación de hierro del crecimiento de algas marinas puede impedir la forestación oceánica

Biología de las comunicaciones volumen 6, Número de artículo: 607 (2023) Citar este artículo

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La eliminación de dióxido de carbono (CDR) y la reducción de emisiones son esenciales para paliar el cambio climático. La forestación de macroalgas oceánicas (OMA) es un método CDR que ya se está sometiendo a pruebas de campo donde las algas marinas cercanas a la costa, en balsas, se cultivan intencionalmente en alta mar a escala. El suministro de hierro disuelto (dFe) a menudo limita el crecimiento del fitoplancton oceánico; sin embargo, este factor potencialmente limitante de la tasa se pasa por alto en las discusiones de OMA. Aquí, determinamos las concentraciones limitantes de dFe para el crecimiento y las funciones fisiológicas clave de una especie representativa de algas marinas, Macrocystis pyrifera, considerada como una candidata prometedora para OMA. Las adiciones de dFe al agua de mar oceánica que oscilan entre 0,01 y 20,2 nM Fe′ (Fe′ es la suma de las especies de Fe(III) inorgánicas disueltas) dan como resultado funciones fisiológicas deterioradas y mortalidad de algas marinas. El crecimiento de algas marinas no puede sostenerse en concentraciones oceánicas de dFe, que son 1000 veces más bajas que las requeridas por M. pyrifera. OMA puede requerir una perturbación adicional de las aguas en alta mar a través de la fertilización con dFe.

La forestación de macroalgas oceánicas (OMA) es una de las más de 30 técnicas marinas propuestas como candidatas adecuadas para la eliminación de dióxido de carbono (CO2) para mitigar el cambio climático causado por el aumento de los niveles atmosféricos de CO21,2. OMA se basa en la introducción deliberada de algas marinas (macroalgas marinas o algas marinas, orden Laminariales) en mar abierto, donde crecen en granjas de algas estacionarias o transitan en alta mar adheridas a estructuras similares a balsas1,3. Las algas marinas forman densos lechos submarinos ('bosques') en ecosistemas marinos costeros templados, proporcionando hábitat y alimento para niveles tróficos más altos, y servicios esenciales para el ciclo del nitrógeno y el carbono. Toman CO2 del agua de mar y lo 'fijan' en materia orgánica a través de la fotosíntesis, pero es difícil cuantificar si este proceso conduce o no al secuestro de carbono (es decir, almacenamiento seguro > 100 años2,4). Independientemente, los defensores de OMA consideran que aumentar la biomasa de algas marinas cercanas a la costa mediante la colonización en mar abierto aumentará la captura de carbono1,5. Investigaciones anteriores de OMA han determinado regiones geográficas con suficientes concentraciones de macronutrientes para sustentar el crecimiento de algas marinas6. Sin embargo, los metales traza esenciales para la fotosíntesis, como el dFe, limitan la producción primaria de fitoplancton en gran parte del océano abierto7 y han sido una omisión importante en el debate sobre OMA.

El hierro es el oligoelemento más estudiado en el océano con una influencia significativa en el funcionamiento del ciclo biológico del carbono debido a su papel crucial en el establecimiento de las tasas de actividad enzimática de la fotosíntesis de las algas y la absorción de nitrógeno8,9. Las concentraciones de dFe utilizadas en este estudio se expresan como Fe', que es la suma de las especies de Fe(III) inorgánicas disueltas, un indicador que imita mejor la biodisponibilidad de dFe. Las concentraciones de dFe varían según el lugar y la profundidad, y la disponibilidad de dFe limita la productividad primaria en un tercio del océano global10. Esta escasez da como resultado áreas denominadas alto contenido de nutrientes y bajo contenido de clorofila (HNLC) donde los inventarios de macronutrientes, como el nitrato (NO3-), solo pueden utilizarse parcialmente7,11,12. Sin embargo, en el océano costero, los ríos, los aportes atmosféricos y los sedimentos son fuentes significativas y, a menudo, continuas de dFe, con concentraciones que van desde ~0,1 a ~500 nM dependiendo de los aportes fluviales13,14. Las aguas costeras (definidas aquí como aguas que se extienden desde la costa hasta el borde exterior del margen continental) también tienen una mayor concentración de dFe biodisponible en comparación con el océano abierto debido a las mayores concentraciones de ligandos que se unen a dFe, como los ácidos húmicos y fúlvicos de los sedimentos. márgenes y fuentes fluviales15,16. En consecuencia, las algas que viven en esta región costera suelen estar repletas de dFe17,18.

Para las algas, el contenido de hierro en los tejidos y su relación con el transporte de electrones y el contenido de pigmentos está bien documentado para muchas especies11,17,19,20,21,22,23,24; sin embargo, el papel de las concentraciones de dFe en el agua de mar para las funciones fisiológicas clave de las algas (crecimiento, producción de carbono orgánico disuelto (DOC), fotosíntesis y metabolismo del nitrógeno) no se ha estudiado previamente y es un vacío de conocimiento en las discusiones de OMA8,11. Sin embargo, es probable que existan muchos paralelismos con el papel multifacético que desempeña el hierro en otros organismos fotosintéticos, incluido el fitoplancton oceánico18,25. Por ejemplo, hasta la mitad del dFe en los fotoautótrofos se utiliza para la fotosíntesis, principalmente el transporte de electrones entre el fotosistema II (PSII) y el fotosistema I (PSI)9,26. El dFe es esencial para la síntesis de pigmentos de algas, la respiración y la asimilación de nitrógeno con reductasas de NO3− y nitrito (NO2−) que contienen grupos hemo ricos en hierro9,17,26,27,28. El efecto acumulativo de la regulación mediada por hierro de estas vías fisiológicas finalmente controla el crecimiento del fitoplancton. En el caso del fitoplancton oceánico, la concentración de dFe regula la liberación de DOC, un importante reservorio mundial de carbono (660 Pg C por año)29. La producción de DOC de fitoplancton aumenta con la limitación de dFe como mecanismo de disipación de energía vinculado a la disponibilidad de nutrientes30. Claramente, dFe tiene el potencial de ejercer influencias importantes en múltiples vías fisiológicas de algas.

Aquí, investigamos la influencia de un gradiente de siete concentraciones de Fe', 0.01, 1.85, 4.67, 9.56, 20.2, 45.2 y 120 nM (equivalente a adiciones de dFe de 0.01–40 μM), en el crecimiento y la fisiología de M. pyrifera . El gradiente de Fe' atravesó concentraciones ambientalmente relevantes para la costa y los océanos abiertos junto con concentraciones más altas necesarias para describir completamente las relaciones fisiológicas entre varias métricas y Fe', similar a los experimentos con fitoplancton31,32, para explorar los requisitos de Fe' de M. pirifera.

Nuestra especie de estudio fue el alga gigante, Macrocystis pyrifera (phylum Ochrophyta, orden Laminariales), ya que tiene un rango geográfico extenso, una alta tasa de crecimiento (~ 2% de aumento por día de la cosecha foliar en pie), una alta capacidad para absorber nutrientes del agua de mar y, debido a estas características, es la especie elegida para muchos proyectos planificados de OMA6,33. Para determinar los requerimientos de Fe′ de M. pyrifera, realizamos ensayos fisiológicos para medir crecimiento, producción de DOC, fotosíntesis, respiración, contenido de pigmento de clorofila, máxima eficiencia fotoquímica del fotosistema II (Fv/Fm), carbono y nitrógeno tisular, C:N proporciones y tejido soluble NO3−. El agua de mar para los tratamientos experimentales se recolectó en un sitio (~ 47 ° S, 141 ° E) en el Océano Antártico (Fig. 1 complementaria), donde el Fe' generalmente varía de 0,11 a 0,72 pM en la capa mixta superficial estacional8. Todos los demás macro y micronutrientes esenciales para el crecimiento de M. pyrifera se completaron utilizando adiciones de nutrientes del medio Aquil al agua de mar oceánica natural (tamponada con ácido etilendiaminotetraacético (EDTA) 100 μM) y contenían Fe 'de fondo 0,01 nM.

A concentraciones ≤20,2 nM Fe', M. pyrifera mostró síntomas de estrés fisiológico multifacético y mortalidad, con degradación tisular visible y fragmentación de réplicas en todos los tratamientos, mientras que a 45,2 y 120 nM Fe', todas las réplicas estaban altamente pigmentadas, intactas y tenían ondulaciones superficiales típicas de álabes sanos34 (Fig. 1a).

a Fotografías de discos individuales de réplicas de M. pyrifera (n = 6, etiquetadas como R1-R6) al final de un experimento de Fe′ de 14 días (0,01–120 nM). Los paneles de colores se utilizan para representar la disparidad entre réplicas sanas a 45,2–120 nM Fe' (panel azul) y aquellas que muestran síntomas de estrés fisiológico y mortalidad ≤ 20,2 nM Fe' (panel naranja). Los valores de Fe inorgánico (Fe′) en el panel superior corresponden a concentraciones totales de dFe de 0, 1, 2,5, 5, 10, 20 y 40 μM para cada tratamiento (+ 7,25 nM de fondo dFe en agua de mar enriquecida con nutrientes). b Gráfico de concentraciones de dFe (nM) frente a la distancia mar adentro (km). Los círculos negros indican las concentraciones de dFe recopiladas en el viaje por el océano Austral de GEOTRACES-SR335 como un ejemplo de las concentraciones de dFe observadas uniformemente en el océano abierto (0,1–0,6 nM)8,36 y los círculos de colores representan las concentraciones de dFe recopiladas a partir de una búsqueda exhaustiva de literatura en sitios costeros (ver Datos complementarios 1). A modo de comparación, la concentración de dFe de 1000 nM equivale a 1,85 nM de Fe'.

Para proporcionar un contexto ambiental más amplio para los hallazgos de la Fig. 1a, trazamos las concentraciones observadas de dFe (nM) en aguas superficiales con distancia (km) mar adentro (Fig. 1b). Se midió dFe entre 50 y 200 km mar adentro (círculos negros) a lo largo del transecto GEOTRACES-SR3 desde Tasmania hasta la Antártida35. Las concentraciones de dFe publicadas entre 0 y 50 km de la costa se recopilan en la Fig. 1b. No es posible informar Fe′ para estos estudios ya que los datos adicionales requeridos para tales cálculos no están disponibles (ver la Fig. 2 complementaria). Por lo general, un rango de dFe de 0,1 a 0,6 nM equivaldría a un Fe′ de 0,11 a 1,49 pM (consulte la Ecuación complementaria). En nuestra compilación, las concentraciones de dFe disminuyen drásticamente en alta mar (Fig. 1b) desde 573 nM (Thurso Bay, Escocia, enriquecida por una fuente fluvial14) hasta 0-0,327 nM (Océano Austral). A modo de comparación, la concentración de dFe de 1000 nM equivale a 1,85 nM de Fe'. Estas bajas concentraciones de dFe en las aguas superficiales oceánicas se observan uniformemente en todo el mundo (< 0,2 nM y un promedio de 0,07 nM)36. En comparación con los requisitos de Fe' para M. pyrifera (≥ 45,2 nM, Fig. 1a), las concentraciones de Fe' disponibles en alta mar (0-1,49 pM8,36) son al menos 1000 veces más bajas que las necesarias para mantener un crecimiento saludable ( Figura 1b).

Utilizamos los hallazgos de múltiples ensayos fisiológicos para comprender los mecanismos que dieron como resultado el mal estado de M. pyrifera en concentraciones de ≤ 20,2 nM Fe' (Fig. 1a). El crecimiento (cm2 d−1) de M. pyrifera aumentó con la concentración de Fe′ y, aunque no fue estadísticamente significativo (P = 0,34), la relación se modeló mejor usando una hipérbola rectangular (R2 ajustado = 0,122) que se saturó a > 9,56 nM (Fig. .2a). A concentraciones de ≤ 20,2 nM Fe′, hubo un aumento sustancial en la cantidad de DOC producido (0,43–1,56 μmol C gDW−1 h−1), que no fue evidente ≥ 45,2 nM Fe′ (Fig. 2b). Cuando se considera la producción de DOC para réplicas de algas marinas individuales (Fig. 1a, réplicas etiquetadas como R1-R6), se observan tasas más altas para aquellas con desintegración de tejido, lo que indica que la fragmentación de las hojas de algas marinas mejoró la liberación de DOC (Fig. 3 complementaria)37. A ≥ 45,2 nM Fe', cualquier DOC liberado por M. pyrifera fue rápidamente metabolizado por las bacterias, lo que produjo tasas negativas de producción de DOC en estas incubaciones (Fig. 2b).

a–d Influencia de la concentración de Fe′ en M. pyrifera mostrando un crecimiento, con una hipérbola rectangular modelada (R2 ajustado = 0,122), b Se observó producción de DOC a ≤ 20,2 nM Fe′ pero no se observó para 45,2–120 nM Fe′ (ANOVA unidireccional, P < 0,01, valor F = 8,473, df = 6). El flujo de DOC negativo a 45,2–120 nM Fe′ probablemente representa el consumo por parte del bioma de algas marinas72. c Aumento de las tasas fotosintéticas netas y d tasas de respiración a ≥ 45,2 nM en comparación con ≤ 9,56 nM Fe′ (ANOVA de una vía, fotosíntesis P = 0,057, valor F = 2,285, df = 6 y respiración P = 0,047, valor F = 2,406, gl = 6). Los recuadros muestran los valores de datos mínimo, 1er cuartil, mediana, 3er cuartil y máximo (n = 6). Tenga en cuenta que no hay bigotes de caja, ya que el cuartil inferior es igual al valor mínimo y el cuartil superior es igual al valor máximo. Para obtener resultados significativos, las concentraciones de Fe' que muestran la misma letra no fueron significativamente diferentes en las pruebas post hoc. La disparidad entre las réplicas sanas observadas en la Fig. 1a (45,2–120 nM Fe') y aquellas con síntomas de estrés fisiológico (≤ 20,2 nM Fe') se indica mediante paneles azules y naranjas, respectivamente. Para obtener resultados estadísticos completos y pruebas post hoc, consulte los Datos complementarios 2 y 3.

La fotosíntesis y la respiración fueron muy variables en concentraciones ≤ 20,2 nM Fe', pero se elevaron por encima de los tratamientos ≥ 45,2 nM Fe' (fotosíntesis ~ 5700 % mayor a 45,2 que 4,67 nM Fe' y respiración ~ 195 % mayor a 45,2 que 9,56 nM Fe' Fig. 2c, d). Las proporciones de carbono a nitrógeno (C:N) de M. pyrifera se redujeron en concentraciones ≤ 20,2 nM Fe', lo que indica que la fijación de carbono y la incorporación en el tejido de algas marinas estaban limitadas por la disponibilidad de Fe', lo que resultó en la liberación sustancial de DOC observada (Figs. 2b y 3a–d). Los pigmentos de clorofila totales fueron más altos en el tratamiento de 120 nM en comparación con los de 0,01 a 4,67 nM de Fe' (Fig. 3a). Fv/Fm fue variable (Fig. 3b); sin embargo, a concentraciones de Fe′ ≥ 45,2 nM, la desviación estándar de Fv/Fm se redujo y la fluorescencia promedio a 120 nM fue mayor que a 0,01 nM Fe′ (Fig. 3b) . El contenido de NO3- tisular soluble fue mayor a 120 nM en comparación con 1,85 a 9,56 nM de Fe' (Fig. 3c).

a–d Influencia de la concentración de Fe′ en M. pyrifera mostrando un mayor contenido total de clorofila a 120 nM Fe′ en comparación con 0,01–1,85 nM Fe′ (ANOVA de una vía, clorofila P < 0,01, valor F = 7,625, df = 6), b eficiencia fotoquímica máxima de PSII (Fv/Fm) utilizando fluorometría PAM, c aumento del contenido tisular soluble de nitrato (NO3-) a 120 nM en comparación con ≤ 9,56 nM Fe′ (ANOVA unidireccional, P = 0,02, F valor = 2,911, df = 6) y d mayor proporción de carbono a nitrógeno tisular a ≥ 45,2 nM en comparación con Fe' 0,01 nM (ANOVA unidireccional, P < 0,01, valor F = 9,232, df = 6). Los recuadros muestran los valores de datos mínimo, 1er cuartil, mediana, 3er cuartil y máximo (n = 6). Tenga en cuenta que no hay bigotes de caja, ya que el cuartil inferior es igual al valor mínimo y el cuartil superior es igual al valor máximo. Para obtener resultados significativos, las concentraciones de Fe' que muestran la misma letra no fueron significativamente diferentes en las pruebas post hoc. Los paneles de colores se aplican para representar la disparidad entre réplicas sanas a 45,2–120 nM Fe' (panel azul) y aquellas con ≤ 20,2 nM Fe' (panel naranja). Para obtener resultados estadísticos y pruebas post hoc, consulte los Datos complementarios 2 y 3.

Nuestro hallazgo de que las tasas de crecimiento de M. pyrifera aumentaron con la concentración de Fe' es consistente con los estudios que encontraron que la fertilización con dFe aumentó la biomasa de algas20,23,38,39. Este resultado respalda la sugerencia de que las bajas concentraciones de dFe (< 1 nM) asociadas con la deforestación y la urbanización en las aguas costeras de Japón han causado la desaparición de muchas especies de algas, incluidas Laminaria japonica y Undaria pinnatifida, y destaca la importancia de dFe para el crecimiento saludable de las algas marinas21,23. 38,40. El aumento observado en el DOC liberado a concentraciones ≤ 20,2 nM Fe' es comparable al del fitoplancton oceánico cultivado en condiciones limitadas de dFe donde el DOC se libera como un mecanismo de desbordamiento para el carbono orgánico fijado fotosintéticamente que no puede usarse para el crecimiento30. La liberación de COD por M. pyrifera bajo concentraciones limitantes de Fe' (≤ 20,2 nM) puede afectar indirectamente la ecología microbiana del océano abierto al estimular o inhibir la comunidad microbiana con una biodisponibilidad alterada de moléculas (que abarcan lábil-refractario) en comparación con la que ocurre naturalmente DOC de mar abierto41,42.

El hierro es esencial para el transporte de electrones, y las tasas fotosintéticas elevadas a ≥ 45,2 nM Fe' probablemente se deban a la síntesis de más proteínas que contienen hierro para transportar electrones entre PSII y PSI, y al aumento del contenido de ferredoxina para la reducción de NADPH y la posterior producción de oxígeno43. Las tasas de respiración estuvieron altamente correlacionadas con la fotosíntesis neta, lo que indica que las diferencias en las tasas de respiración también fueron impulsadas por la disponibilidad de Fe' (Fig. 2d)9,43. Las proporciones C:N fueron más altas a 20,2, 45,2 y 120 nM en comparación con 0,01 nM Fe' (Fig. 3d), y esto se debió a un mayor porcentaje de carbono tisular en lugar de nitrógeno tisular a concentraciones más altas de Fe' (Suplementario Fig. 4a , b). Estos resultados sugieren que el carbono adicional fijado por M. pyrifera en ≥ 45,2 nM Fe' (indicado por tasas fotosintéticas más altas) podría usarse para el crecimiento y no se liberó como DOC. Una C:N baja puede ser indicativa de labilidad del carbono orgánico44 y se correlaciona con la observación de que las replicaciones de M. pyrifera a 0,01–20,2 nM Fe′ fueron consumidas rápidamente por las bacterias, como se observó mediante la lisis celular y la fragmentación45 (Fig. 1a).

El aumento en el contenido total de pigmento de clorofila ≥ 45,2 nM Fe' respalda otras investigaciones publicadas sobre algas marinas, fitoplancton y pastos marinos que encontraron una correlación positiva entre el contenido de clorofila a y el aumento de la concentración de dFe, relacionado con un menor contenido de complejos de proteínas y pigmentos ricos en hierro20,22 ,26,46,47,48. Los resultados de Fv/Fm fueron variables, ya que los centros de reacción dañados pueden seguir emitiendo fluorescencia, aunque de manera menos eficiente43. Esto es consistente con los informes de que el fitoplancton limitado por dFe tiene una mayor disminución en los centros de reacción PSII y PSI en comparación con los pigmentos de antena, por lo tanto, la energía de excitación absorbida tiene un potencial reducido de encontrar una trampa fotoquímica y probablemente se volverá a emitir como fluorescencia18,43 . En el fitoplancton eucariótico, el dFe limita la adquisición de NO3− a través de su papel en la vía fotosintética más que a través de la limitación de las enzimas reductoras de NO3− (NO3− reductasa y NO2− reductasa)49; sin embargo, tales mecanismos no han sido estudiados en algas marinas. Juntos, nuestros resultados resaltan la importancia del Fe' para el crecimiento saludable de las algas marinas y brindan información fisiológica útil sobre cómo las concentraciones limitantes de Fe' (≤ 20.2 nM) disminuyen la capacidad de M. pyrifera para realizar la fotosíntesis y almacenar NO3-, lo que resulta en una mayor producción de DOC.

El Fe′ parece ser un nutriente limitante primario que restringe el crecimiento de las algas marinas en mar abierto y, sobre esta base, M. pyrifera, así como otras algas marinas cercanas a la costa, como Saccharina japonica38,39,50, Saccharina latissima3 y Sargassum sp1. siendo considerado para OMA, no subsistirá en el océano abierto sin adiciones de nutrientes o metales traza. Sugerimos que las algas marinas grandes y carnosas se limitan principalmente a las costas a nivel mundial debido a su alto requerimiento de dFe, cuyo suministro es más abundante cerca de las costas. Esta relación entre la magnitud de los requisitos de dFe y el suministro de dFe también se ha observado para el fitoplancton costero18. Estimaciones previas de 'bienes inmuebles' oceánicos adecuados para la acuicultura de algas consideraron la disponibilidad de nitrógeno y fósforo junto con la temperatura6 pero no consideraron dFe. Nuestros datos respaldan los primeros estudios sobre la acuicultura de algas marinas 'oceánicas' (~ 2 km de la costa) que 'regaban' M. pyrifera utilizando un sistema de surgencia artificial/deliberado, pero no podían sostener el crecimiento con agua de mar aflorada (~ 300 m de profundidad) sin agregar dFe51 .

Una desviación de los límites geográficos impuestos a las algas marinas en el océano costero es el éxito de dos especies de algas pardas (orden Fucales) del engañoso género Sargassum (S. natans y S. fluitans) en alta mar en el Mar de los Sargazos, en el Atlántico Norte, donde naturalmente forman 'mareas doradas'52. Su capacidad para formar un área significativa de balsas en esta región probablemente se deba a un conjunto específico de circunstancias. En primer lugar, su característica reproducción clonal por fragmentación (es decir, crecimiento vegetativo no reproductivo), un mecanismo de reproducción que las algas marinas (orden Laminariales) no experimentan53,54. En segundo lugar, estas comunidades de sargazo subsisten en el Mar de los Sargazos en condiciones bajas de dFe (con una concentración total de dFe de 0,2–0,8 nM55); sin embargo, es probable que el crecimiento sea sostenido por una combinación de un alto potencial de almacenamiento de hierro, una "placa" de hierro única en la superficie de las células de las algas marinas54, y lo que es más importante, los aportes eólicos de hierro de África56 y la corriente oceánica circulatoria que facilita el transporte (recurrente) de algas marinas más allá de las aguas más altas de dFe cerca del continente norteamericano. Esto último se evidencia por el aumento de la productividad de ambas especies pelágicas de sargazo durante su paso por las aguas costeras de América del Norte, donde prevalecen los mecanismos de reabastecimiento de dFe y es probable que las concentraciones de dFe sean más altas57.

Este mecanismo multifacético para el éxito único a largo plazo de las macroalgas del mar de los Sargazos está respaldado por otro ejemplo de una población de algas marinas en mar abierto: los cinturones transcuenca que se repiten anualmente (~ 10 años) de sargazo flotante en el (sub)tropical del Atlántico Norte, conocido como el Gran Cinturón del Sargazo del Atlántico (GASB)58. Se cree que la aparición reciente de esta población de sargazo está impulsada por el aumento de la escorrentía de nutrientes antropogénicamente impulsada desde el río Amazonas, por lo que la aparición del GASB probablemente esté relacionada con los nutrientes del océano, y en particular con el hierro, la fertilización16,59, lo que solo refuerza la importancia de el giro de recirculación y el reabastecimiento de nutrientes en el Mar de los Sargazos para sustentar las poblaciones de sargazo en alta mar57.

En consecuencia, los dos estudios de caso, uno natural y el otro antropogénico, respaldan nuestra conclusión de que limitar las concentraciones de dFe en alta mar muy probablemente prevendrá el crecimiento de algas marinas en mar abierto, y puede prevenir OMA, a menos que haya una fertilización adicional con hierro. La adición deliberada de dFe a las aguas marinas para estimular la proliferación de fitoplancton ya ha generado preocupaciones generalizadas sobre los efectos secundarios multifacéticos60,61,62 junto con importantes incógnitas, como su potencial de secuestro de carbono58,63. Según los resultados de este estudio, es probable que OMA requiera una perturbación adicional de las aguas marinas a través de la fertilización con dFe. La necesidad de implementar OMA junto con el suministro de dFe daría como resultado una perturbación compuesta de la colonización en mar abierto por algas marinas (considerada una invasión del océano abierto41) y la fertilización de dFe. Juntos, aumentarían las muchas incertidumbres tanto ecológicas41 como biogeoquímicas58 asociadas con OMA, con implicaciones para la ecología de mar abierto (competencia por dFe adicional con el fitoplancton residente) y la obtención de licencia social62.

Se obtuvo agua de mar limpia con trazas de metales cerca del sitio de la serie temporal del océano Austral (SOTS) ubicado en 47 ° S y 141 ° E al suroeste de Tasmania, Australia en el viaje RV Investigator IN2019_V02. El agua de mar se recolectó desde una profundidad de 12 m utilizando botellas Niskin de 12 litros, limpiadas con ácido, recubiertas de teflón, con resorte externo, unidas a una roseta autónoma (SeaBird) equipada con una unidad SBE 911plus CTD (SeaBird). Una vez recuperadas, las botellas de Niskin se transfirieron a un laboratorio de contenedores limpios. Las bombonas se llenaron con agua de mar filtrada (0,2 μm, Supor AcroPak 200, Pall), se sellaron y se cubrieron con plástico para evitar una posible contaminación por trazas de metal.

Los contenedores experimentales (n = 48) se construyeron utilizando botellas de polietileno de alta densidad (HDPE) (250 ml, Nalgene®) con orificios perforados en las tapas para que pasaran tubos de silicona para aireación y muestreo de agua de mar. Las botellas de HDPE, las botellas de LDPE, las jeringas totalmente de plástico (Thermo Scientific™ Titan3™), los tubos de silicona, las pinzas de teflón y las abrazaderas de EPP utilizadas durante el experimento dFe se limpiaron de trazas metálicas siguiendo los procedimientos descritos en los "Protocolos de muestreo y manejo de muestras para cruceros GEOTRACES". '64. Botellas de muestras de HDPE, polietileno de baja densidad (LDPE, Nalgene®) y tubos de silicona se empaparon en Decon-90 al 2 % v/v durante una semana, se enjuagaron con agua ultrapura (Milli-Q) cuatro veces y se sumergieron en 10 % de ácido clorhídrico (HCl) a 80 °C durante una semana y finalmente enjuagado con agua Milli-Q cuatro veces antes del secado dentro de una campana de flujo laminar. Se construyó una 'burbuja' de aire con filtro HEPA presurizado positivo, libre de metales traza, a partir de láminas de plástico y se erigió en una habitación con temperatura controlada. Toda la manipulación de muestras se llevó a cabo dentro de la burbuja utilizando protocolos de limpieza de trazas de metales. La temperatura dentro de la burbuja libre de trazas de metal fue de 13 °C, y el movimiento del agua en cada matraz fue proporcionado por burbujeo de aire filtrado (0,22 μm). La irradiación aérea fue proporcionada por luces fluorescentes blancas frías (Thorn Lighting Cadet Batten, HPF) ajustadas a 150 μmol de fotones m-2 s-1 en un ciclo de luz:oscuridad de 14:10 (medido con un medidor de luz LI-COR LI-250) .

Los viales de carbono orgánico disuelto (DOC) (Shimadzu TOC) se empaparon durante la noche en Decon-90 al 2% v/v, se enjuagaron dos veces en agua destilada, se lavaron otra noche en HCl (reactivo ACS, 37%) al 10% v/v, se enjuagaron tres veces. veces en agua destilada y, además del papel de filtro de vidrio (Whatman GF/F), se quemó en un horno durante la noche para eliminar el carbón residual. Los tubos de nutrientes se empaparon durante la noche en Decon-90 al 2% v/v, se enjuagaron dos veces en agua destilada, se remojaron otra noche en HCl al 10% v/vy finalmente se enjuagaron tres veces en agua destilada.

Se añadió agua de mar en mar abierto (pH 8,05) con ácido etilendiaminotetraacético (EDTA) medio de Aquil y adiciones de nutrientes utilizando técnicas de limpieza de trazas de metal para que las concentraciones finales en los matraces fueran las siguientes: 100 µM de EDTA, 200 µM de nitrógeno como nitrato de sodio ( NaNO3), fósforo 10 μM como fosfato de sodio dibásico (NaH2PO4), molibdeno 0,1 μM (Na2MoO4•2H2O), cobalto 0,05 μM (CoCl2•6H2O), zinc 0,0781 μM (ZnSO4•7H2O), cobre 0,0198 μM (CuSO4•5H2O) y Manganeso 0,456 μM (MnCl2•4H2O).

Para determinar el efecto de la limitación de dFe en la fisiología de M. pyrifera, se establecieron siete tratamientos con concentraciones de dFe (agregado de soluciones acidificadas de FeCl3) de 0, 1, 2.5, 5, 10, 20 y 40 μM. Utilizando estas concentraciones de dFe, se calcularon las concentraciones de Fe' para los medios FeEDTA siguiendo a Sunda y Huntsman65 a la temperatura media de incubación (13 °C), irradiancia (150 μmol fotones m-2 s-1, ajustada para la luz de 14:10 h: ciclo oscuro: Ihv = 0,163) y pH 8,05: la media del agua de mar inicial del océano. Se utilizó una constante de disociación en estado estacionario condicional general para los quelatos de FeEDTA de 1,807 × 10−7 para calcular una relación Fe′:Fe(tot) de entre 1,18 × 10−3 a 0,01 nM Fe′ y 2,99 × 10−3 a 120 Fe' nM. La constante de disociación en estado estacionario condicional general (K′(luz)) se calculó como la suma de la constante de estabilidad condicional en la oscuridad (Kd′ (oscuridad); 4,98 × 10−8) y la constante de fotodisociación condicional (Khv ; 8.01 × 10−7; ajustado por irradiancia (Ihv)) de EDTA a 13 °C. Aquí definimos el Fe′ como la suma de las especies inorgánicas de Fe(III) disueltas. Definir Fe' para el trabajo de cultivo es importante ya que la mayoría de los experimentos de incubación implican agregar el quelante sintético EDTA para amortiguar las concentraciones de iones metálicos en el medio de cultivo (consulte la Fig. 2a-c complementaria). La adición de EDTA influye fuertemente en la biodisponibilidad de dFe. Las concentraciones finales de Fe' se establecieron para simular el rango de concentración de dFe biológicamente disponible desde el océano abierto hasta el entorno costero. En todos, excepto en nuestros tratamientos más bajos con Fe', se formaron hidróxidos de Fe(oxi) debido al límite de solubilidad de Fe' a > 700 pM32 y pueden haber sido utilizados por M. pyrifera. Tenga en cuenta que no fue posible informar Fe ′ para las concentraciones de dFe publicadas en la Fig. 1b, ya que los datos adicionales necesarios para dichos cálculos no están disponibles (consulte la Fig. 2 complementaria). Sin embargo, un rango típico de dFe de 0,1 a 0,6 nM equivaldría a un Fe′ de 0,11 a 1,49 pM (consulte la Ecuación complementaria).

Se enriquecieron seis matraces repetidos para cada concentración de Fe', y cuatro matraces (dos con 0,01 nM y dos con 120 nM) se usaron como controles sin algas añadidas para garantizar que los resultados fueran impulsados por la adición de algas y no de Fe'. Se tomaron muestras del medio de agua de mar sintético tamponado con iones de metales traza para el análisis de las concentraciones de metales traza para determinar las concentraciones de fondo de Fe' en el agua de mar antes del enriquecimiento con Fe'. Las muestras de agua de mar sintética se acidificaron para su conservación con HCl destilado (sistema de destilación Savillex PFA, DST-1000), se empaquetaron en bolsas triples y se almacenaron a 4 °C hasta su análisis.

Las láminas apicales de M. pyrifera (es decir, la primera lámina dividida del meristema apical, n = 42) se recolectaron usando un tubo de respiración desde ~ 1 m de profundidad en Fortescue Bay, Tasmania, Australia (43,13°S, 147,96°E) el 12 de octubre de 2021 Las algas se colocaron en un recipiente isotérmico con agua de mar para su transporte al laboratorio a 2 h de distancia.

Cada hoja de alga marina (n = 42) se cortó en un disco redondo de 5 cm con un cortador de plástico y se limpió con toallitas Kimtech™ para garantizar que la superficie de las algas marinas estuviera visiblemente libre de epífitas. Cada disco de algas marinas era una réplica independiente. Las algas marinas se fotografiaron y pesaron para medir el crecimiento (ver más abajo), luego se introdujeron en matraces experimentales en una campana de flujo laminar. El experimento se llevó a cabo durante 14 días, con agua de mar renovada y enriquecida con nutrientes cada tres días para garantizar que las algas marinas no estuvieran limitadas. El día 12, se tomaron muestras de agua de mar de cada matraz para el análisis inicial de NO3− y COD. Las muestras se recogieron periódicamente utilizando jeringas completamente de plástico (Thermo Scientific™) a través de tubos de silicona. Se tomaron muestras de agua de mar a las 4 y 8 horas después de la recolección inicial de la muestra para la absorción de NO3− (agotamiento del medio) y 24 horas después de la recolección inicial de la muestra para la producción de DOC. Las muestras de agua de mar para la producción de NO3− y DOC se filtraron utilizando papel de filtro Whatman GF/F (0,7 μM) precombustido. Las muestras de agua de mar NO3− se almacenaron en tubos de polietileno de 12 ml (mantenidos a -20 °C hasta el análisis) y las muestras de DOC se almacenaron en viales de vidrio de 40 ml (Shimadzu TOC, conservadas con ácido ortofosfórico al 0,05 % y mantenidas a 4 °C hasta análisis). El día 13, se tomaron medidas fotosintéticas iniciales y finales, así como medidas de respiración iniciales (ver más abajo). El día 14, se tomaron las medidas finales de respiración y se retiraron las algas marinas de los matraces para medir el peso final, Fv/Fm, ETR y área de superficie y luego se conservaron para los siguientes ensayos biológicos.

Se tomaron imágenes de cada réplica antes (día 0) y después del experimento (día 14) usando una placa de luz (almohadilla de luz LED A3) para el análisis del área de superficie usando el programa de procesamiento de imágenes, ImageJ. Las tasas de crecimiento se calcularon utilizando la siguiente ecuación:

donde SAF es el área de superficie (cm2) de las algas al final del experimento de 2 semanas, SAI es el área de superficie (cm2) de las algas al comienzo del experimento de 2 semanas y d es el número de días del experimento (14).

Se utilizó fluorometría modulada por amplitud de pulso (PAM) para determinar la eficiencia fotoquímica máxima de PSII (Fv/Fm, donde Fv = Fm – Fo y Fo y Fm, son la fluorescencia mínima y máxima en el estado aclimatado a la oscuridad, respectivamente). Fv/Fm de todas las réplicas se midió antes (día 0) y al final del experimento (día 14) utilizando un fluorómetro de clorofila JUNIOR-PAMTM (Heinz Walz GmbH, Alemania), y los individuos se aclimataron a la oscuridad durante 15 min antes. a la medición Fv/Fm.

Las muestras DOC se analizaron con un analizador automático de carbono orgánico total (Analytica Jena Multi N/C 3100) mediante combustión a 720 °C sobre un catalizador de platino de acuerdo con el método 5310 D66. Las tasas netas de liberación de DOC se basaron en la tasa de cambio en la concentración entre las muestras inicial y final y se normalizaron según el volumen del matraz, el período de incubación y la biomasa de algas marinas (gDW−1). Las tasas positivas de producción neta de DOC indican una liberación de DOC, mientras que los valores negativos indican una absorción neta de DOC en el sistema.

Las concentraciones de fondo de dFe en el agua de mar oceánica y en el agua de mar enriquecida con medios se determinaron mediante la técnica de dilución de isótopos (ID) utilizando isótopos enriquecidos (57Fe, 67Zn, 65Cu, 61Ni, 110Cd y 206Pb), o mediante el método de adiciones estándar (Mn y compañía). Los metales traza en el medio de agua de mar se preconcentraron en la resina Nobias Chelate PA1 utilizando un sistema de preconcentración construido en casa. Antes de la preconcentración, las muestras enriquecidas se dejaron durante 24 h y luego se amortiguaron a un pH de alrededor de 5,2. Los metales se eluyeron de la resina Nobias con 1 mol L-1 de ácido nítrico y luego se determinaron mediante ICPMS (iCap, Thermo Scientific) en el modo de discriminación de energía cinética de helio (He KED) para eliminar las inferencias de óxido de argón en el hierro. Las concentraciones de fondo de Fe' en el agua de mar enriquecida con nutrientes fueron de 0,01 nM.

El contenido de NO3− soluble en tejido se analizó siguiendo el método de extracción por ebullición Hurd et al.67 utilizando tejido de algas frescas después de completar el experimento de incubación. Los tubos de ebullición se llenaron con 20 mL de agua destilada y se agregaron 0,2 ± 0,05 g de tejido de alga. Los tubos se retiraron después de la refrigeración durante la noche, se taparon con papel de aluminio y se colocaron en un baño de agua hirviendo (~ 100 °C) durante 40 min. La solución se dejó enfriar antes de la filtración (Whatman, GF/F) y se almacenó a –20 °C. La extracción por ebullición se repitió dos veces para asegurar que se eliminó todo el nitrógeno soluble del tejido de alga. En el extracto posterior se analizaron las concentraciones de N(NO3− + nitrito (NO2−)) utilizando un analizador de iones automatizado QuickChem® 8000 (LaChat Instruments). Los resultados se estandarizaron al peso húmedo utilizando la siguiente fórmula:

donde N1, N2 son las concentraciones de N(NO3− + NO2−) (µM) en el sobrenadante después de la primera y la segunda extracción, 0,02 es el volumen de líquido en cada tubo de ebullición (L) y WW es el peso húmedo (g ) de las algas.

El día 13, se midió la fotosíntesis neta (es decir, evolución de oxígeno (O2), μmol O2 producidos gWW-1 h-1) dentro de cada matraz de cultivo durante 3 h bajo la irradiación experimental (150 μmol fotones m-2 s-1). La respiración (es decir, μmol O2 consumidos gWW-1 h-1) se midió durante 12 h durante la noche en la oscuridad. El movimiento del agua fue proporcionado por un agitador orbital (100 rpm, RATEK). Las medidas fotosintéticas netas se realizaron entre las 8:00 y las 13:00 horas, y las medidas de respiración entre las 18:00 y las 09:00 horas + 1 día. Las mediciones de O2 disuelto se realizaron con un medidor de oxígeno portátil y una sonda óptica (PreSens Fibox 4 trace con sonda OXYPro® Series).

El contenido de pigmento (clorofila a + clorofila c) se determinó siguiendo los métodos descritos en las refs. 68,69,70 utilizando 0,1 g de tejido congelado, conservado a -80 °C después de completar el experimento de incubación. Los trozos de algas (0,1 gWW ± 0,05) se colocaron en tubos de centrífuga individuales (15 mL) con 4 mL de dimetilsulfóxido (DMSO) y se dejaron extraer durante 15 min. A continuación, se retiraron los trozos de algas de la solución de DMSO y se colocaron en tubos separados con acetona al 90 % (v/v) y se dejaron extraer hasta que los trozos de algas se volvieron incoloros (~ 30 min). La absorbancia de los extractos se midió con un espectrofotómetro S-22 UV/Vis (Halo RB-10, Dynamica Scientific Ltd.), extracto de DMSO a longitudes de onda de 665, 631, 582 y 480 nm y acetona a 664, 631, 581 y 470 Nuevo Méjico. Posteriormente se determinó el contenido de pigmento utilizando las ecuaciones dadas por Seely et al.68,69,70.

El porcentaje de contenido tisular de carbono (C) y nitrógeno (N), y la relación C:N se determinaron usando un analizador elemental NA1500 acoplado a un Thermo Scientific Delta V Plus a través de un Conflo IV usando 0,05 g de secado al horno (60 ° C, tres noches) tejido de algas. La combustión y la oxidación se lograron a 1020 °C y la reducción a 650 °C, respectivamente, en una columna empacada con óxido de cromo (Cr2O3), óxido de cobre (CuO) y óxido cobaltoso plateado71. Los contenidos de nitrógeno y carbono orgánico se determinaron mediante la comparación de la respuesta del instrumento (área) calibrada usando estándares con contenido de nitrógeno y carbono conocido. El contenido de C y N del tejido se expresó como un porcentaje del peso seco del alga y las relaciones C:N se basaron en sus pesos atómicos.

El análisis estadístico se realizó con R versión 2.2 (R Development Core Team, 2012) y los gráficos se crearon con SigmaPlot (Systat Software Inc). Los resultados se muestran como diagramas de caja que indican los valores de datos mínimo, 1er cuartil, mediana, 3er cuartil y máximo (n = 6). Los supuestos de la prueba ANOVA se evaluaron mediante gráficos de diagnóstico de los residuos del modelo y los datos se transformaron cuando fue necesario mediante el paquete bestNormalize. Para comparar los parámetros de crecimiento, producción de DOC, fotosíntesis, respiración, pigmentos, Fv/Fm y NO3− tisular soluble con la concentración de Fe', se realizaron ANOVA de una vía. Cuando se observó significación estadística (P < 0,05), se ejecutó una prueba de comparación múltiple HSD de Tukey para distinguir qué medias eran estadísticamente significativas de otras y se marcó la significación en nuestras gráficas usando letras asignadas por una gráfica de caja de comparación múltiple. Una hipérbola rectangular de Michaelis-Menten se ajusta mejor a los resultados de crecimiento usando la ecuación:

donde V es el aumento de crecimiento, Vmax es el crecimiento máximo, S es la concentración de dFe y Km es la constante de semisaturación. La hipérbola rectangular se ajustó a los datos de crecimiento usando SigmaPlot.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Los conjuntos de datos generados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable. Fuentes numéricas para las Figs. 2 y 3 están disponibles en Datos complementarios 1.

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Los autores agradecen a la Dra. Abigail Smith, la Dra. Pauline Latour y Olivia Wynn por su asistencia de laboratorio y a los revisores por brindar comentarios útiles sobre el manuscrito. El producto de datos intermedios GEOTRACES 2021 (IDP2021) representa una colaboración internacional y cuenta con el respaldo del Comité Científico de Investigaciones Oceánicas (SCOR). Se agradece a los numerosos investigadores y agencias de financiación responsables de la recopilación de datos y el control de calidad por sus contribuciones al IDP2021, al igual que a los investigadores y al personal a bordo del viaje RV Investigator IN2019_V02 que recopilaron el agua de mar base para el experimento. Reconocemos y presentamos nuestros respetos al pueblo palawa de Lunawanna-Allonah y Nipaluna, cuya agua y tierra en las que trabajamos. Laureate Fellowship FL160100131 para PWB, financiación ARC DP160103071 para GD-P y CLH, financiación AAPP ASCI000002 para RFS y ARC DP200101467 para CLH. -Beca Postdoctoral Curie Actions (Proyecto 101066815 —ASPIRE).

Instituto de Estudios Marinos y Antárticos, Universidad de Tasmania, Hobart, TAS, 7001, Australia

Ellie R. Paine, Philip W. Boyd, Matthias Schmid y Catriona L. Hurd

Asociación del Programa Antártico Australiano (AAPP), Instituto de Estudios Marinos y Antárticos, Universidad de Tasmania, Hobart, TAS, Australia

Robert F. Strzepek

Escuela de Investigación de Ciencias de la Tierra, Universidad Nacional de Australia, Canberra, ACT, 0200, Australia

Michael Ellwood

CSIRO Océanos y atmósfera, Castray Esplanade, Hobart, TAS, 7001, Australia

elizabeth a cervecero

Escuela de Medio Ambiente y Ciencias, Centro de Investigación Costera y Marina e Instituto Australiano de Ríos—Costa y Estuarios, Campus Nathan, Universidad Griffith, Brisbane, QLD, 4111, Australia

Guillermo Diaz-Pulido

Trinity College Dublin, Universidad de Dublín, Dublín, Irlanda

Mateo Schmid

Facultad de Ciencias Biológicas y Químicas, Universidad de Galway, Galway, Irlanda

Mateo Schmid

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ERP, PWB y CLH concibieron y diseñaron el estudio. ERP realizó el experimento, analizó los resultados y escribió el manuscrito. RFS aportó experiencia en trazas de metales durante la duración del estudio y contribuyó a escribir el manuscrito. EAB analizó muestras de nitrógeno y carbono de tejido seco de algas marinas. ME analizó las concentraciones de metales traza de muestras de agua de mar y proporcionó experiencia en metales traza. GD-P. y MS contribuido a escribir el manuscrito. Todos los coautores contribuyeron por igual a la edición del manuscrito.

Correspondencia a Ellie R. Paine.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece al profesor Michael Stekoll y a los otros revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editor de manejo principal: David Favero.

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Reimpresiones y permisos

Paine, ER, Boyd, PW, Strzepek, RF y col. La limitación de hierro del crecimiento de algas marinas puede impedir la forestación oceánica. Commun Biol 6, 607 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04962-4

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Recibido: 06 Septiembre 2022

Aceptado: 22 de mayo de 2023

Publicado: 06 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04962-4

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